踏上了成为大人的旅程后的十代，最后回到了学院，但这关系到12个次元的危机并未就此结束。
因为三幻魔、光之波动和尤贝尔事件，造成时空扭曲让Darkness（黑暗魔王）来到这世界。
而十代也因为尤贝尔事件变得忧郁而且孤僻，在发现了DARKNESS的时候为了不让伙伴受到牵连而主动避开他们，后来更打算用退学一了百了，但是在影丸理事长和斋王的劝说下选择了留下。
在战胜了流星黑龙和五帝龙后和明日香参加了组队决斗，组队后明日香打算对十代告白，却换来了十代不可望其项背的背影……
在和库洛诺斯老师的决斗让十代引起往事，重新找回了决斗的热情。
得知DARKNESS出现在童野市的时候立刻赶往，其中和斋王进行了第二次对决，之后又得知了DARKNESS突袭决斗学院的消息，剑山、万丈目、明日香、翔等人先后被黑暗吞噬，并且世界的大多数人已被“黑暗魔王”吞噬了，吹雪和被DARKNESS控制的藤原优介大战，但是却输了。
十代和约翰联手战胜了藤原，但是DARKNESS的本体却出现了，约翰因为和藤原优介的战斗而无力再战，游城十代成了最后的希望。
最终用希望与信念唤醒迷失自我而被封闭的众人且打败了Darkness（黑暗魔王）。
毕业典礼结束后，众人还在毕业舞会狂欢时，游城十代已经收拾好行李，准备一个人默默离开，却在羽翼栗子球的引导下，来到了展示决斗王武藤游戏的拷贝卡组的地方，在那里等待他的人是……
“等你很久了，游城十代。”
‘库里库里！’
“啊！你是……”
“那么，开始吧。我们的、真正的毕业决斗。”
“真正的毕业决斗？”
“是的，我在三年前送给你的卡。现在来试试你是否已经成长到有资格持有那张卡的决斗者吧。”
“啊。”是啊，一切都是三年前，我的学校生活就是从收获到这张卡开始的。十代拿出卡组看着羽翼栗子球的卡回想着。
“你在这三年里，变得强大了。经历了无数的的考验，成长为了一个可靠的大人了。可是，也有作为代价而失去的东西。”
“失去的东西？”
“是的，你自己没有注意到的、重要的东西。”
“你必须取回它。”
“嗯哈。”
“好了，十代。把羽翼栗子球的卡放到那个卡组里吧。它会把你带到、帮你取回，你失去的东西的对手，最强的决斗者那里了。”
“最强的决斗者？你之外的？”
“去了就知道了，相信我。”
“嗨！”
‘库里！’
十代被带回到了过去，与传说中的游戏王武藤游戏进行一场真正的毕业决斗......
而另一方面处于未来这边，游戏看着十代被送往过去后，似乎察觉到了什么。
“你就在那里吧，溟海。”
“不愧是游戏先生，可以察觉到我的存在了吗。”溟海从黑暗的阴影中走出来。
“只是感觉到了。”
“这次真是麻烦你了，游戏先生。十代，他必须要取回这件他失去的‘东西’。”
“不，这是我应该做的。放心吧，十代他一定会取回来的。”
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